“受体”抗病基因“假扮”激素受体“诱敌深入”

2022-12-20 09:05:37来源:中国科学报

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南京农业大学供图

感染了番茄斑萎病毒的辣椒。

■本报记者 李晨 通讯员 许天颖

7年前的一个周六晚上,南京农业大学植物保护学院教授陶小荣照例和学生交流研究进展。学生陈静刚刚做出来的辣椒免疫受体Tsw的电泳图结果引起了他的注意。

“这个受体是同类型其他受体的两倍大。为什么它会这么大?它有什么功能?” 陶小荣觉得,这个看似偶然的现象很可能是揭秘植物抗病机制的重要线索。“只有做重要的科学问题,才能出重大突破。”

此后,他们在这片“无人区”坚持不懈地探索,第一次揭示了病原物效应子直接靶向植物激素受体促进侵染,而植物NLR免疫受体模拟受攻击的激素受体监控病毒效应子的干扰,并激活免疫机制的新机制。相关研究成果近日在线发表于《自然》。

中国工程院院士康振生说,这一新进展,为我国植物免疫学研究揭开了新的一页,提供了新思路,为抗病育种等应用前景奠定了必不可少的理论基础和技术途径。

一张电泳图引发的研究

电泳图结果中,辣椒免疫受体基因Tsw的大小是6.3kb。而一些经典的NLR免疫受体基因只有3kb。能敏锐地观察到这个“异常”,是由于这个团队已经深耕植物免疫系统研究多年。

陶小荣告诉《中国科学报》,当时他们正在研究番茄斑萎病毒。该病毒是最具破坏性的植物病毒之一,每年在全球范围内给辣椒、番茄等重要经济作物带来严重损害,造成经济损失。

然而,经历了千万年的进化,病原微生物和植物之间一直在进行复杂而精细的进攻与防御的“军备竞赛”。想要在这场纷乱的“战争”中厘清机制,并不是一件容易的事。

陶小荣解释说,病原微生物为了自己的侵染和传播,利用自己的“武器”去攻击寄主植物。而植物为了自身的生存,进化出防御系统,监控并消除病原物“武器”的攻击。

“在战斗过程中,病原物的‘武器’会越来越多样化,而植物也会进化出更强的防御系统。这就是植物和病原之间的‘军备竞赛’。”陶小荣说,而要搞清楚里面的线索和机制,需要大胆假设、小心求证。

已知Tsw是辣椒中针对番茄斑萎病毒的抗病基因,它编码一个NLR免疫受体,通过识别病毒编码的效应子NSs蛋白进而诱导植物对病毒的免疫反应。这正是论文共同第一作者、南京农业大学植物保护学院博士生陈静能够在对Tsw的研究中发现重要线索的原因。

然而陈静介绍,Tsw-NLR受体蛋白的一级结构上比对不到什么有用的信息,也没有其他相关研究可以参考,无法解析Tsw这么大的功能是什么。因此他们开始分析该蛋白的三维结构模型,希望找到有用的线索。

“诱骗”病毒效应子

三维结构建模和同源比对分析发现,Tsw具有一个超大的富含亮氨酸重复序列结构域(LRR)。更令人吃惊的是,该结构域竟然与茉莉酸、生长素和独脚金内酯这3个植物激素的受体结构相似。

在植物免疫系统中,由激素激发的免疫途径在抗病过程中发挥重要作用。陶小荣介绍,茉莉酸参与抗病和抗虫,这都是过去众所周知的。生长素参与植物的生长,比如向光性,但也参与对病毒的抗性。独脚金内酯参与植物分蘖,也曾被报道可以抗病和抗线虫。

在激素通路中,激素受体感受到激素后,会启动下游一系列基因进行转录重编程。茉莉酸受体COI1、生长素受体TIR1和独脚金内酯受体搭档蛋白MAX2都带有一个LRR结构域,该结构域起着启动激素通路的作用。而Tsw-NLR受体蛋白中的LRR结构域与激素受体的LRR结构域相似。

“这直接促使我们提出一个‘军备竞赛’的假说:病毒会攻击这3种植物激素的受体,而Tsw这个NLR免疫受体是用来监控病毒这种攻击的。”陶小荣说。

此前,科学家已经知道,Tsw通过识别病毒效应子NSs,诱导植物产生强烈的抗病反应。“于是我们想到,病毒NSs蛋白会攻击这3种植物激素的受体,而Tsw这个免疫受体则进化出类似于植物激素受体的结构域,通过模拟植物激素受体,‘诱骗’病毒效应子NSs,继而监视病原物攻击过程,最终通过植物免疫系统实现抗病过程。”陶小荣说。

“魔”高一尺“道”高一丈

进一步的研究证实了这一猜测。病毒效应子NSs与3种植物激素通路互作时,并不直接与激素受体相互作用,而是与一种名为TCP21的蛋白质直接结合。TCP21能够与3种激素受体相互作用并抑制激素信号活性。

陶小荣解释,当TCP21与病毒效应子结合,就好像形成了一条遏制激素活性的绳索,将激素受体牢牢捆绑在一起,束缚了它们的手脚,其活力自然大大降低。这样一来,由激素系统激发的免疫通路就陷入了瘫痪。

激素介导的这一层免疫系统沦陷,植物另一层免疫系统却在暗中储备“兵力”。论文共同第一作者、南京农业大学植物学院博士生赵延晓介绍,植物免疫受体Tsw进化出来模拟植物激素受体的结构域,也与TCP21结合,并巧妙利用了病毒蛋白“捆大绳”的特性,在病毒蛋白NSs存在下,Tsw-NLR免疫受体与TCP21的结合,相对于激素受体与TCP21的结合具有更强的亲和力。因此,病毒靶向激素受体的时候,NLR免疫受体Tsw会率先感知到这个过程,进而迅速触发免疫反应。

“TCP21同时跟3种激素受体互作,病毒效应子NSs通过靶向TCP21把3种激素受体全部‘干掉’,这是病毒的‘高明’之处。而植物免疫受体Tsw-NLR进化出来模拟植物激素受体的结构域,也与TCP21互作,病毒效应子NSs靶向3种激素的时候,免疫受体Tsw-NLR凭借更强的结合力会提前感知到这个过程,并与病毒效应子NSs结合,激发下游免疫反应。这是植物免疫受体的‘高明’之处。”陶小荣说。

而且,激素介导的抗病是一种比较弱的基础抗病性。NLR免疫受体蛋白介导的抗病性则非常强烈持久,可以有效灭除病原菌。在病毒效应子NSs存在的情况下,植物通过这一机制“选择”了更为强烈的NLR免疫反应,诱敌深入,从而更好保护自己。

新机制为抗病育种提供新思路

陶小荣强调,没有病原菌时,NLR免疫受体这个“开关”处于关闭状态,这时抗性不启动;当病原菌入侵时,NLR免疫受体感知到效应子,“开关”就会打开,转换成另外一种状态,启动下游一系列抗病反应。

他说,NLR免疫受体也是过去人们所熟知的经典的抗病基因(R基因),是在生产上最有利用价值的抗病基因,其特点是单基因就可以具有免疫作用,只要将这个抗病基因通过杂交和回交引导到感病品种中,感病品种就可以实现抗病性。因此这一类抗病基因在抗病育种中得到广泛应用。

“全球每年因病毒病造成的作物经济损失超过4000亿元。虽然没有有效杀灭病毒病的农药,但是利用抗病品种可以将其有效控制。”陶小荣说。

《自然》审稿专家表示,该研究提供了一个复杂的“效应子毒性-NLR反毒性”的案例。这一发现将对植物免疫学相关领域产生深远影响。

中科院遗传与发育生物学研究所研究员周俭民说,病毒是病原微生物中最小最简单的一种,但是人类至今对病毒了解得不多。该研究成果深入研究了抗病毒基因,揭示了前所未见的抗病机制,将启发科学家通过影响植物激素系统,使植物更好抵抗病毒病害。

康振生建议,进一步的研究可以聚焦于如何把新发现的抗病机理与生物育种有机结合起来,并为其他作物和病毒病研究提供借鉴和参考。对抗病机制的进一步探索和研究,可以在这些新的知识和理论体系的指导下,发展出新的抗病技术、培育出新的抗病材料。

相关论文信息:

https://doi.org/10.1038/s41586-022-05529-9

好了,关于抗病基因“假扮”激素受体“诱敌深入”就讲到这。


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