“病原菌”植物细胞膜上的“哨兵”与“枪手”

2022-09-28 09:06:15来源:中国科学报

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■本报记者 李晨 通讯员 俞佳宁

植物大战病原菌的“军备竞赛”中,细胞膜识别受体作为监控病原菌入侵的“前哨”,能够激活植物体内多层次的防卫系统,产生对病原菌的抗性。然而,人们对其如何被激活并发挥抗性的作用机制并不了解。

近日,清华大学教授柴继杰团队和南京农业大学教授王源超团队合作,解析了细胞膜受体蛋白RXEG1识别病原菌核心致病因子XEG1,从而激活植物免疫的作用机制,首次揭示了细胞膜受体蛋白具有“免疫识别受体”和“抑制子”的双重功能。研究论文发表于《自然》。

审稿人指出,“这是植物免疫领域的一项开创性工作”。该研究对改良作物广谱、持久抗病性具有重要指导意义,同时为开发绿色新型生物农药奠定核心理论基础。

找到病原菌的“要害”

论文共同通讯作者王源超带领的作物免疫团队认为,正确识别敌军,是植物大战病原菌的第一步。他打了一个生动的比喻:“一个人头发可以随时剪掉,但鼻子嘴巴的形状是很难改变的。我们要找的就是病原菌的鼻子嘴巴。”识别出病原菌关键、稳定的特征因子,即通常所说的保守因子,才能避免因为“换发型”而认不出病原菌。

2006年,国际上完成了疫霉菌基因组测序。王源超意识到,可以从疫霉菌基因组入手,顺藤摸瓜找到疫霉菌的“鼻子嘴巴”,研究它用什么样的“武器”向植物展开攻击。

2015年,该团队首次发现大豆疫霉菌在侵染大豆过程中分泌的糖基水解酶XEG1,可通过降解细胞壁破坏植物的抗病性。XEG1正是不同病原菌中普遍存在的、不易改变的关键因子,即病原菌的“鼻子嘴巴”。这样一下子抓住了病原菌的“要害”。

他们随后的研究揭开了XEG1的神秘面纱。原来,植物通过分泌抑制子蛋白GIP1,与XEG1结合并抑制其酶活性,从而起到干扰XEG1的作用。不过,道高一尺,魔高一丈,疫霉菌在漫长的进化过程中变异出XEG1的酶活丧失突变体XLP1,并把它作为“分子诱饵”,竞争性地与GIP1结合,声东击西,从而保护核心致病因子XEG1免受植物GIP1的攻击。这一病原菌的致病新机制被团队称为“诱饵模式”。

大战并没有偃旗息鼓。寄主植物大豆演化出天冬氨酸蛋白酶GmAP5降解XEG1的抗病机制,而疫霉菌通过N-糖基化修饰来保护XEG1免受攻击。“这进一步说明,XEG1是疫霉菌核心致病因子,病菌需要对其采用多重方式进行保护。”王源超认为。

发现病原菌入侵的“前哨”

既然XEG1是病原菌的“要害”,与之共存并斗争了上万年的寄主植物大豆又怎能没有对策呢?

2018年,王源超团队发现了植物细胞膜上的识别受体RXEG1,原来这就是植物发现XEG1入侵的“前哨”。“当时我们就想得到识别受体RXEG1的三维结构,进而搞清楚下游免疫机制是如何被激活的。”王源超说,要找最好的团队合作。

当柴继杰团队收到王源超伸来的橄榄枝时,并没有十足的把握。因为此前和国外团队合作的此类细胞膜受体蛋白结构解析,都没有太好的进展。

不过这一次,RXEG1的结构得到了成功解析。柴继杰认为,受体的“生化特性做得特别靠谱和扎实”,二者结合的活性非常灵敏,并且两个蛋白足够大、能够表达出来,是这次成功的关键原因。

合作团队利用晶体衍射和冷冻电子显微镜技术解析了识别受体RXEG1的“静息态”、二者结合的“中间态”和“激活态”等多种不同状态的结构。通过多种生化和功能分析,明确了XEG1作为配体结合RXEG1胞外结构域,诱导RXEG1岛区发生构象改变。

“XEG1就像一把钥匙,当RXEG1这把锁被钥匙打开时,诱导RXEG1的构象发生改变,从而促进RXEG1与共受体蛋白激酶BAK1的异源二聚化,激活植物免疫信号。”论文共同第一作者、南京农业大学副教授王燕介绍,XEG1不直接参与RXEG1与共受体蛋白激酶BAK1的互作,而是通过别构效应促使RXEG1与BAK1互作,从而激活植物抗性。

这就是细胞膜受体蛋白RXEG1发挥“免疫识别受体”功能的具体机制。这也是第一次从原子水平解析了植物免疫类受体蛋白激活机制,大大推进了人们对植物免疫机制的认识。

第二重身份“枪手”

进一步的研究给科学家带来了意外惊喜——RXEG1不仅是吹响防御号角的“哨兵”,还打响了阻击病原菌入侵的“第一枪”。

原来,识别受体RXEG1结合在XEG1的酶活性口袋,并借此抑制了XEG1的糖基水解酶活性,从而降低疫霉菌的致病性。RXEG1能发挥作为“抑制子”的第二重功能。

“病原菌侵染过程中分泌的XEG1通过糖基水解酶活性破坏植物抗性。RXEG1就像一把大钳子,把XEG1对植物的破坏力牢牢锁住。”王燕说。

王源超说,XEG1是在细菌、真菌和卵菌等多种病原菌中广泛存在的一类保守的糖基水解酶,可被烟草、大豆、番茄等多种植物识别诱导免疫反应。例如,水稻稻瘟病、小麦赤霉病和锈病等,其病原菌都可通过XEG1攻击宿主植物。因此,该研究对于改良作物广谱、持久抗病性具有重要指导意义,同时为开发绿色新型生物农药奠定了核心理论基础。

“这是首次发现受体蛋白具有免疫识别和抑制子的双重功能。”王源超说,“通过人工智能的方法与手段,未来在大量化合物中筛选具有靶向性的XEG1抑制剂,以及靶向RXEG1的植物免疫激活剂,都将成为可能。”

中国科学院遗传与发育生物学研究所研究员周俭民认为,这项工作揭示了植物免疫的新范式,为更好利用和改造抗病基因、服务绿色农业铺平了道路。

中国工程院院士康振生说,从鉴定疫霉菌核心致病因子XEG1到挖掘免疫识别受体RXEG1,再到破解类受体蛋白免疫激活机制,这一系列原创性研究的突破,形成了植物与微生物互作领域的经典范例,对改良植物的广谱抗病性具有重要价值。

相关论文信息:

https://doi.org/10.1038/s41586-022-05214-x

好了,关于植物细胞膜上的“哨兵”与“枪手”就讲到这。


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